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S'il devait y avoir une issue positive à l'horrible accident des 24 Heures du Mans de 1955, c'était le retour de la FIA à mettre l'accent sur les voitures de grand tourisme à double usage. Cela a stimulé un nouveau chapitre dans la conception et la construction de voitures de sport de compétition routières en provenance de constructeurs de toute l'Europe. Au cours de la saison 1955, Ferrari s'est concentrée de manière disproportionnée sur son programme de Grand Prix, et Armando Zampiero en a profité pour remporter le championnat italien de voitures de sport avec sa Mercedes-Benz 300 SL. Désireuse de rendre le titre à un constructeur italien, Ferrari a confié à Scaglietti la réalisation d'une nouvelle série de berlinettes de compétition centrées sur le châssis 250 GT à empattement de 2 600 millimètres, déjà qualifié pour la nouvelle formule de la catégorie GT de la FIA.
Basée sur une courte progression des voitures d'exposition Pinin Farina qui ont été conçues d'après les modèles 250 et 375 MM, la nouvelle carrosserie Scaglietti se caractérise par une partie arrière rapide tronquée avec une grande section vitrée, un long pont avant avec des ailes incurvées, des phares placés à l'avant et une grande calandre en coque. En commençant par le châssis numéro 0503GT, Scaglietti n'a construit que neuf voitures dans ce premier style avant que de subtils remaniements ne voient un nombre croissant de persiennes dans les panneaux arrière de la voile. Zagato a construit des carrosseries pour cinq autres exemplaires de la série initiale, portant à 14 le nombre total de carrosseries construites.
Les premiers exemples de berlinetta se sont assez bien comportés dans les différentes côtes et sprints européens au cours de l'été 1956, mais le nouveau modèle de compétition sur route a connu son plus grand succès au Tour de France Auto en septembre, un rallye de six jours composé d'ascensions, de courses de vitesse et de compétitions sur circuit. Pilotée par un marquis espagnol flamboyant et audacieux, la nouvelle berlinetta devait devenir synonyme de la race française elle-même.
Lorsque la première Ferrari 250 GT Berlinetta quitta les portes de l'usine en mars 1956, on ne peut que supposer que les ingénieurs qui avaient construit et conçu la voiture n'avaient aucune idée de l'impact que les berlinettas les plus récentes auraient sur l'avenir de la gamme la plus sportive de Ferrari. La première itération de la 250 GT Berlinetta connaîtrait un grand succès sur les circuits européens et conduirait à l'avenir à des voitures encore plus performantes qui seraient dérivées de la même plate-forme. Ces berlinettes étaient sans aucun doute les voitures les plus recherchées dans l'écurie de la Scuderia, car elles ont été construites comme des voitures de sport à double usage. Ils ont combiné tout le luxe et la performance que Ferrari avait à offrir, mais dans un ensemble convivial pour le conducteur. Il n'y avait rien que ces voitures ne pouvaient pas faire aux yeux de leurs conducteurs.
Le surnom de la 250 GT Berlinetta est dû à Alfonso de Portago, son copilote Edmund Nelson, et à leur victoire au Tour de France 1956, qui fut le premier du 250 GT Berlinetta de Ferrari. Après le résultat de Portago en 1956, Olivier Gendenbien a mené Ferrari à des victoires générales pendant les trois années suivantes, consolidant le surnom de la voiture dans les annales de l'histoire automobile avec une démonstration convaincante d'ingénierie et de domination de la concurrence. Le TdF remporte également une victoire générale à la Targa Florio en 1957 et remporte la catégorie GT aux 24 Heures du Mans en 1959.
