Conçue pour la Mille Miglia 1956 et en remplacement de la 860 Monza, la 290MM était équipée d'un moteur V12 à double allumage et carter sec dérivé du Grand Prix 4,5 litres. Bien que ce moteur puisse être décrit comme appartenant à l'école Lampredi, ses mesures d'alésage et de course rappelaient plus que toute autre chose le V12 de Colombo. La voiture a connu un succès immédiat. En effet, Castellotti n'a pas seulement pris la première place dans les Mille Miglia suivies de deux 860 Monzas pilotées par Collins et Musso, mais il s'est également classé quatrième dans la même course avec Fangio au volant.
Pour le Championnat du monde de voitures de sport 1956, Enzo Ferrari a augmenté ses chances en lançant des versions à quatre et douze cylindres de la même voiture, baptisées 860 Monza et 290 MM respectivement. Les deux moteurs avaient une cylindrée similaire de 3,5 litres ; les quatre moteurs droits avaient l'avantage d'une abondance de couple à bas régime tandis que le V12 produisait plus de puissance à haut régime. Les deux modèles partageaient le dernier châssis de voiture de sport'Tipo 520' et ont été habillés par Scaglietti avec des carrosseries en aluminium similaires.
Avant l'introduction des nouveaux modèles, Ferrari a commencé le Championnat à Buenos Aires avec la 410 S existante. Les deux voitures inscrites ont échoué lamentablement dans la course dominée par l'archi-rival Maserati mais tout a été oublié lorsque la 860 Monza a fait un début très réussi dans les 12 heures de Sebring ; les deux voitures inscrites ont terminé première et deuxième. La troisième manche a été la toute importante Mille Miglia où Ferrari a inscrit deux des 290 MMs bien nommés, soutenus par un duo de 860 Monzas.
Le châssis Tipo 520 utilisé pour les deux voitures est une évolution du châssis Tipo 510 que l'on retrouve dans les voitures à quatre cylindres de 1955. Comme tous ses prédécesseurs, le châssis était encore construit à partir de deux grands tubes ovales, mais il utilisait aussi plus de tubes de petit diamètre pour plus de solidité que jamais auparavant. À bien des égards, il s'agissait de l'une des premières prises de vue de Ferrari sur le châssis émergent de type Spaceframe. La suspension à l'avant était à double triangulation, tandis que l'arrière était équipé d'un essieu DeDion.
Le moteur Tipo 130 de la 290 MM était un développement du familier Colombo V12 à blocs courts. Le nouveau moteur est le fruit du travail d'un trio d'ingénieurs sous la direction du grand Vittorio Jano, qui avait récemment rejoint Ferrari de Lancia. Comparé à la version plus familière de 3 litres du V12 de Colombo, le Tipo 130 se caractérise par une course plus longue et deux bouchons par cylindre. Respirant à travers trois carburateurs Weber quadri-canaux, le moteur de 3,5 litres produit environ 320 ch à bien plus de 7000 tr/min. Le Monza 860 Monza'quatre' de taille similaire développe une puissance plus modeste de 280 ch.
Les quatre Ferrari Works étaient pilotées par les pilotes de F1 de la Scuderia, Juan Manuel Fangio, Luigi Musso, Eugenio Castellotti et Peter Collins. Les voitures quatre et douze cylindres se distinguaient par les blisters du capot ; la 860 Monza était équipée de deux plus petites pour dégager le moteur à deux cames, la 290 MM avait une seule prise pour les grands Webers. Il n'est pas surprenant que les Ferrari aient régné en maîtres, Castellotti remportant la victoire dans ses 290 MM devant Collins et Musso en 860 Monzas et Fangio dans l'autre voiture à moteur V12. Olivier Gendebien complète le top 5 en Ferrari 250 GT.
Pour les 24 Heures du Mans, qui ne faisaient pas partie du Championnat cette saison, Ferrari a décidé d'utiliser les 4 cylindres 625 LMs. Sur les 1000 km du Nürburgring, une Maserati 300 S s'est encore une fois imposée mais avec une seconde pour une 860 Monza et une troisième pour une 290 MM, Ferrari a réussi à marquer de précieux points. L'équipe italienne a renoué avec la victoire lors du dernier tour en Suède. Phil Hill et Maurice Trintignant ont remporté une belle victoire en 290 MM devant Wolfgang von Trips et Peter Collins dans une voiture sœur. Un 860 Monza a terminé troisième et deux Ferrari privées ont terminé quatrième et cinquième. Avec trois victoires en cinq courses, Ferrari a été couronnée championne du monde à juste titre.
Sous la supervision de Jano, le moteur V12 a été perfectionné et a reçu pour 1957 des arbres à cames en tête doubles sur les modèles Works 290 S, 315 S et 335 S. Les 290 MM maintenant redondants ont été vendus à des corsaires. L'entrée en quasi-ouvrage de Temple Buell dans la saison d'ouverture des 1000 km de Buenos Aires a permis à la machine V12 de 3,5 litres à moteur de remporter une nouvelle victoire. Plus tard dans l'année, Stirling Moss a célébré ses premiers succès avec une Ferrari en remportant deux victoires lors de la populaire Nassau Speed Week. Le 290 MM pour remporter ces victoires de 1957 avait été conçu à l'origine comme un 860 Monza. Trois de chaque ont été construits et cinq ont survécu.
Ferrari a produit quatre exemplaires de la 290 MM. Un des châssis a ensuite été réutilisé pour être transformé en 860 Monza.
Châssis : 0616
Deuxième des quatre 290 MM construites, le châssis 0616 a été piloté par Eugenio Castellotti pour une première victoire dans la Mille Miglia 1956. Par la suite, il n'a pas terminé son parcours au Nürburgring et n'a pas pris le départ de la Targa Florio après un accident lors des essais. Après une brève carrière à Works, il fut vendu à un corsaire américain qui le courut au Mans et dans plusieurs autres épreuves en 1957 mais avec peu de chance. La voiture gagnante du Mille Miglia est restée aux Etats-Unis et appartient au même collectionneur depuis 1995. On le voit ici en action lors des courses historiques de Monterey en 2004.
Châssis : 0626
Le châssis 0626 a fait ses débuts au Mille Miglia 1956 entre les mains de Juan Manuel Fangio, qui a toujours participé seul à la grande course sur route. Il a terminé quatrième derrière les trois autres Ferrari Tipo 520. Dans le reste de la saison, cet exemple a enregistré deux autres podiums. Entré par l'Américain Temple Buell mais piloté par des pilotes Ferrari Works, le châssis 0626 remporte les 1000 km de Buenos Aires en 1957. Il a été largement utilisé cette saison-là par Jo Bonnier et Masten Gregory, mais aucune autre victoire n'a été remportée. Après avoir changé de mains à plusieurs reprises, cette 290 MM rejoint l'impressionnante collection du Mas du Clos en 1970. Le propriétaire actuel a acquis la voiture de la collection en 2004 et elle est vue ici pendant le Goodwood Revival 2006 où la carrière de Phil Hill a été célébrée et de nouveau en 2011 pour un hommage Fangio.
Châssis : 0628
Le numéro de série 0628 était le sixième et dernier châssis Tipo 520 construit. Il était à l'origine équipé du moteur quatre cylindres Monza 860 Monza et utilisé par l'équipe Works tout au long de l'année 1956. Le meilleur résultat cette année-là était une deuxième place dans le Mille Miglia derrière le victorieux 290 MM et une troisième place dans le Targa Florio. Pour 1957, un moteur Tipo 130 V12 a été installé, transformant la voiture en 290 MM. Après deux autres sorties d'œuvres, il fut vendu à Jan de Vroom à New York. Le ponton a par la suite été endommagé lors d'un accident et reconstruit par l'usine avec un nez de déflecteur de ponton semblable à celui des dernières 250 TR. C'est ainsi que Stirling Moss a mené 0628 à deux victoires à Nassau.
Après sa retraite, le bien couru 290 MM est resté aux Etats-Unis et a finalement été acquis par Luigi Chinetti. Il a gardé la voiture pendant près de trois décennies avant de la vendre à Jon Shirley. Il a demandé à Butch Dennison et Pete Lovely de remettre la voiture dans sa configuration du début de 1957 dans laquelle elle avait couru à Buenos Aires et à Sebring. Après la restauration, il a été présenté dans toutes les grandes expositions américaines et a reçu de nombreux prix, dont le très convoité Best in Class à Pebble Beach. En 2006, il a été offert comme traité privé par Gooding et a finalement trouvé un nouveau foyer en 2007. Il a depuis été présenté au Goodwood Revival 2011 lors d'un hommage à Juan Manuel Fangio.
En 2018, il a été mis en consignation pour faire la une du RM Sotheby's Petersen Museum où il s'est vendu 22 millions de dollars, ce qui en fait l'un des dix véhicules les plus chers vendus aux enchères.
La 290 S a été la première voiture de sport Ferrari équipée d'un moteur à quatre arbres à cames en tête. Construit par l'équipe dirigée par Vittorio Jano, le moteur a incorporé un certain nombre d'idées techniques incorporées au moteur F1 V8 récemment hérité de Lancia. Le châssis tubulaire robuste de la 290 MM pouvait recevoir le nouveau moteur sans modification, tandis que la carrosserie Barchetta construite par Scaglietti a été conçue en tenant compte des nouvelles normes techniques établies par la FIA. La carrière de la 290 S n'a cependant pas duré longtemps - elle a été remplacée par la 315 S après seulement quelques courses.