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La 290 S a été la première voiture de sport Ferrari équipée d'un moteur à quatre arbres à cames en tête. Construit par l'équipe dirigée par Vittorio Jano, le moteur a incorporé un certain nombre d'idées techniques au moteur F1 V8 récemment hérité de Lancia. Le châssis tubulaire robuste de la 290 MM pouvait recevoir le nouveau moteur sans modification, tandis que la carrosserie Barchetta construite par Scaglietti a été conçue en tenant compte des nouvelles normes techniques établies par la FIA. La carrière de la 290 S n'a cependant pas duré longtemps - elle a été remplacée par la 315 S après seulement quelques courses.
Ferrari n'a réalisé que deux 290 S : le châssis 0646 et le châssis 0656. Ces deux autos ont été engagées aux 1000 km de Bueno Aires en 1957. Peu après elles ont toutes les deux reçu des moteurs aux spécifications 315S.
Châssis 0646
Le châssis 0646 fut le premier 290 S produit. Elle a débuté sa carrière aux 1000 km de Bueno Aires en janvier 1957 aux mains d'Eugenio Castellotti et Maurice Trintignant. Les deux ont abandonné, tout comme la voiture soeur. C'est la seule course qu'elle disputa en tant que "290 S". Pour les 12 Heures de Sebring, se déroulant en mars 1957, elle fut convertie en 315 S. Aux mains de Luigi Musso et d'Alfonso de Portago, la Ferrari termina à la septième place (sixième de sa classe). Enfin, elle reçut un moteur de 335 S en vu des Mille Miglia. C'est à son bord, lors de cette épreuve, qu'Alfonso de Portago et son copilote Edmund Nelson trouvèrent la mort dans un terrible accident, emportant avec eux neuf spectateurs dans le village de Guidizzolo. Cet accident fatal, additionné à celui du malheureux Joseph Göttgens, mirent un terme aux Mille Miglia.
Châssis 0656
Le châssis 0656, seconde et dernière 290 S produite, a lui aussi débuté lors des 1000 km de Bueno Aires. Peter Collins et Mike Hawthorn ont abandonné, tout comme la voiture soeur. Cette 290 S participa également aux 12 Heures de Sebring dans sa configuration initiale, avec Masten Gregory et Brero à son bord. Le duo termineront la course à une très belle quatrième place au général et troisième en catégorie Sport, signant ainsi le meilleur résultat de la courte carrière de la 290 S. Elle fut peu après convertie en 315 S, empochant une honorable troisième place aux 1000 km du Nürburgring, pilotée par le très rapide duo Hawthorn/Trintignant. Elle s'envola par la suite aux USA, où la suite de sa carrière fut pleine de succès, remportant de nombreuses victoires entre les mains d'Edwin Martin et habillée d'une robe type TR "Pontoon Fenders". Elle réside désormais en Italie.
